步入仕途后，杨嗣昌历任杭州府教授、南京国子监博士、户部郎中。天启三年(1623年)，受阉党排挤，称病辞职归里。崇祯元年(1628年)，起为河南副使，加右参政。后升任右佥都御史，巡抚永平、山海关诸处，以知兵闻名朝野。今山海关显功祠内有杨嗣昌塑像，称赞他整饬防务、修筑山海关两翼城，抵御后金入侵有功。崇祯七年，授兵部右侍郎兼右佥都御史，总督宣府、大同、山西军务。旋以其父母相继去世而回家丁忧。崇祯十年，农民起义席卷中原，他受命为兵部尚书，主持镇压起义，制定“四正六隅十面网”的围剿计划（陕西、河南、湖广、江北为四正，四巡抚分剿而专防；以延绥、山西、山东、江南、江西、四川为六隅，六巡抚分防而协剿；是谓十面之网）。一年之间，农民起义遭受严重打击，李自成败匿商洛山，张献忠谷城受抚伪降。次年六月，杨嗣昌被任为“礼部尚书兼东阁大学士，人参机务，仍掌兵部事”，成为明末权倾一时的宰相式人物，武陵民间有“杨阁老”、“杨相”之称。崇祯十二年五月，张献忠谷城再起，各地农民起义烈火复燃，崇祯帝“命杨嗣昌督师，赐尚方宝剑”进行镇压。十四年初，张献忠奇兵出川，东取襄阳，杀襄王；李自成也于此时攻陷河南洛阳，杀福王。杨嗣昌追剿农民起义失败忧惧交加，旧病复发，是年三月，多日不食而死于湖北沙市(一说为自杀）。崇祯帝临朝叹息：“自杨嗣昌殁，无复有能督师平贼者。” 定国公徐允祯等请以失城寨律议斩。上传制曰；“故辅嗣昌奉命督剿，无城守专责，乃诈城夜袭之檄，严饬再三，地方若罔闻知。及违制陷城，专罪督辅，非通论。且临戎二载，屡著捷功，尽瘁殒身，勤劳难泯。”乃昭雪嗣昌罪，赐祭，归其丧于武陵。嗣昌先以剿贼功进太子少傅，既死，论临、蓝平盗功，进太子太傅。廷臣犹追论不已，帝终念之。后献忠陷武陵，心恨嗣昌，发其七世祖墓，焚嗣昌夫妇柩，断其尸见血，其子孙获半体改葬焉。《明史》称杨嗣昌“积岁林居，博涉文籍”。他在常德居住时间比较长，与来游的公安派文学家袁宏道、袁中道兄弟，竟陵派文学家钟惺等人，有诗文酬答。他谙悉先朝故事，工笔札，诗文奇 辟，刊有《杨文弱集》。杨嗣昌在常德历史上也有一定影响。他于崇祯十一年，奏请修缮常德府城，“三年而完工，撤旧易新，极其壮固”(嘉庆《常德府志?城池》)，至今常德仍有杨阁老“城加三尺，桥修七里，街修半边”的传说；他根据郦道元的《水经注》实地考证了桃源境内沅江的各个风景点，为深度开发桃花源做出了贡献。
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